Строительство церкви началось в 1714 году по заказу князя Г. Ф. Долгорукова, выдающегося дипломата петровского времени, в его собственном имении. В основе церкви лежал чертеж некоего Лоренца фон Фикина, названного в документах «швецким квартермейстером». Возведение храма было прервано осенью того же 1714 года в связи с указом Петра I о запрещении каменного строительства по всей стране, кроме Санкт-Петербурга, и возобновлено спустя несколько лет. К внешней отделке здания приступили в 1720 году. Именно в это время русские мастера под руководством и по рисункам «иноземца» Андрея Шульца исполнили белокаменное резное убранство и скульптуру церкви. После смерти Г. Ф. Долгорукова в 1723 году работы прекратились. Освящение церкви состоялось лишь в 1754 году, на основании чего ее долгое время считали произведением более позднего времени.
Церковь Рождества Богородицы в Подмоклове — уникальный памятник русской архитектуры петровского времени, ориентированный на классический образец эпохи Возрождения: Темпьетто Браманте в Риме. Храм представляет собой двухсветную ротонду, перекрытую полусферическим куполом с люкарнами и завершенную массивным световым барабаном . Центральный объем храма на уровне первого этажа опоясан арочной галереей с балюстрадой, на которой установлены фигуры апостолов. Стены ротонды декорированы пилястрами. Оконные наличники и люкарны имеют чередующийся рисунок. Храм обильно украшен резьбой по камню.
Не исключено, что замысел этого памятника принадлежал самому Г. Ф. Долгорукову, который серьезно изучал архитектуру во время своего пребывания за границей и даже подготовил рукопись компилятивного трактата «Архитектура цывильная» на русском языке.